Suma Psicológica
ISSN: 0121-4381
sumapsi@konradlorenz.edu.co
Fundación Universitaria Konrad Lorenz
Colombia
Polanco, Lady Andrea; Vargas-Irwin, Cristina
ADQUISICIÓN DE LA RESPUESTA DE CONGELAMIENTO EN RATAS: DIFERENCIAS SEXUALES
EN ADOLESCENTES Y ADULTOS
Suma Psicológica, vol. 18, núm. 2, 2011, pp. 127-137
Fundación Universitaria Konrad Lorenz
Bogotá, Colombia
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Suma Psicológica, Vol. 18 No 2
Diciembre 2011, 127-137
ISSN 0121-4381
ISSN-E 2145-9797
Adquisición de lA respuestA de congelAmiento en rAtAs:
diferenciAs sexuAles en Adolescentes y Adultos
Acquisition of freezing response in rAts:
sex differences in Adolescents And Adults
lady Andrea polanco
Laboratorio de Análisis Experimental del Comportamiento
Konrad Lorenz Fundación Universitaria, Colombia
cristina Vargas-irwin
Centro de Investigaciones en Biomodelos
resumen
Palabras clave: diferencias
sexuales, edad, miedo
condicionado, congelamiento.
Recibido: Septiembre 9 2011
Aceptado: Noviembre 16 2011
Keywords: sex differences,
age, conditioned fear,
freezing.
El Condicionamiento Pavloviano de Miedo es uno de los modelos preclínicos más
comunes en el estudio del Trastorno de Estrés Post-traumático. El objetivo de la presente investigación consistió en utilizarlo como biomodelo para el estudio de las diferencias sexuales que caracterizan este síndrome, así como elaborar una descripción
preliminar de las diferencias a lo largo de la trayectoria ontogenética. Se utilizaron
45 sujetos, de tres camadas diferentes de ratas ingenuas de ascendencia Wistar,
18 machos y 27 hembras, dos aproximadamente por camada para cada uno de los
dos grupos experimentales: animales adolescentes y adultos. Los resultados señalan diferencias significativas en la segunda medición del estímulo condicionado en
la interacción entre sexo y edad y al comparar las tres mediciones del estímulo condicionado. Se discuten los resultados en torno a las discrepancias en la literatura respecto al efecto de las variables evaluadas en la adquisición de miedo condicionado.
AbstrAct
Pavlovian fear conditioning is one of the most popular preclinical models in the study of Post-Traumatic Stress Disorder (PTSD). The aim of the present research was
explore the sex differences that characterize PTSD by means of this experimental
paradigm, as well as to offer a preliminary description of how these sex differences
behave throughout development. Forty five naïve rats, of Wistar descent were used
as subjects, with 18 males and 27 females approximately balanced by litter across
the two experimental groups: adolescents and adults. The results show significant
differences in the second measurement of the conditioned stimulus in the interaction between sex and age and to compare the tree measurements of the conditioned
stimulus. Results are discussed regarding the discrepancies in the literature regarding the effect of the variables evaluated in the acquisition of Conditioned fear.
Proyecto realizado por el convenio Joven Investigador Becario Colciencias-Fundación Universitaria Konrad Lorenz y fue realizado con el financiamiento parcial de la Dirección de Investigaciones de la Konrad Lorenz al segundo autor. El proyecto fue presentado en el XXXIII Congreso Interamericano
de Psicología. La correspondencia relacionada con este artículo debe ser dirigida a Lady Andrea Polanco. Correo electrónico: ladya.polancos@konradlorenz.
edu.co
128 Lady Andrea Polanco, Cristina Vargas-Irwin
El Manual de Diagnóstico y Estadístico de
los Trastornos Mentales (American Psychiatrich
Association, 2000), define al Trastorno por Estrés
Post Traumático (TEPT) como un trastorno de
ansiedad que se caracteriza por una re-experimentación de acontecimientos altamente traumáticos, presentando síntomas como, el aumento
de la activación y comportamiento de evitación a
estímulos relacionados con el trauma. De acuerdo
con el Estudio Europeo de Epidemiología de los
Trastornos Mentales, el 13,6% de la población
de seis países europeos (Bélgica, Francia, Alemania, Italia, Holanda y España) han padecido
algún trastorno de ansiedad a lo largo de su vida
y el 6,4% ha experimentado este cuadro en el
último año (Alonso et al., 2004). Por otra parte,
la prevalencia del TEPT fue estimada entre el 1
y el 4% de la población mundial, según la clasificación internacional de enfermedades por la
Organización Mundial de la Salud (OMS) (2001).
Para Colombia, los datos del 2003 de la encuesta de la OMS, señalan que los trastornos
de ansiedad son el tipo de trastorno de salud
Mental de mayor prevalencia a nivel nacional,
afectando al 19.3% de la población. De acuerdo
con estos datos, Bogotá exhibe la prevalencia
vitalicia más elevada de trastornos de ansiedad
(46,7%) (Posada-Villa, Buitrago-Bonilla, MedinaBarreto & Rodríguez-Ospina, 2006). En lo que
respecta al TEPT, el índice de prevalencia de vida
es 1.8% pero esta cifra puede aumentar a 37%
en poblaciones de alta exposición a la violencia,
de acuerdo con los estudios de Pineda, Guerrero,
Pinilla, & Estupiñán (2002) y el de Londoño et
al., (2005), en donde las victimas de la guerra
sufren trastornos emocionales que reflejan la
dificultad del ser humano para adaptarse a la
violencia, y en un país como Colombia, en donde
las personas en las últimas dos décadas, han
tenido como mínimo una vez en su vida un acontecimiento violento, el riego de desarrollar graves
problemas de salud mental es mucho más alto.
Una de las variables más consistentemente
asociadas a la ocurrencia de los trastornos de
ansiedad es el sexo. En Colombia, tres de cada
diez mujeres y dos de cada diez hombres han
presentado trastornos de ansiedad alguna vez
en la vida (Posada-Villa et al., 2006). Específi-
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camente en el caso del TEPT, la prevalencia es
mayor en mujeres (2.5%) que en hombres (0.8%)
(Alonso et al., 2004; véase también Posada-Villa
et al., 2006). No obstante, algunos estudios experimentales sobre la adquisición de la respuesta
de miedo en humanos reportan que los hombres
presentan significativamente mayor respuesta
condicionada que las mujeres (Milad, et al., 2006),
mientras que algunos estudios epidemiológicos
reportan que no hay evidencia de una relación
significativa entre el sexo ni la edad con los síntomas de TEPT (Echenique, Medina, medina &
Ramírez, 2008; Kohn, Koenen & Jaffee, 2009).
Uno de los análisis más comprehensivos hasta la
fecha del papel de las diferencias sexuales en el
TEPT, es el metanálisis de Tolin y Foa (2006), en
el cual analizaron 290 artículos que investigaran
la prevalencia y severidad de TEPT en mujeres y
hombres reportados desde 1980 hasta julio de
2005, después de hacer una selección de artículos de acuerdo a los criterios de exclusión para
el estudio. En el estudio utilizaron las siguientes
categorías: agresiones sexual, abuso sexual infantil,
accidente, agresiones no sexuales, desastres, abuso
no sexual, combates,guerra o terrorismo, testigos
de muestres o lesiones y enfermedad o lesión no
especificada. En el análisis de los artículos, los
autores señalan que los hombres están expuestos
con mayor frecuencia a eventos amenazantes o
traumáticos (accidentes, ataques no sexuales,
combates o guerras, desartres entre otros), mientras quelas mujeres que están más expuestas a
casos de abuso y ataque sexual. No obstante, se
encuentran diferencias sexuales significativas en
cada uno de los eventos traumáticos, indicando
una mayor frecuencia y severidad de TEPT en
las muejres que en los hombres. Al controlar
estadísticamente la incidencia de exposición a
eventos traumáticos, tanto para hombres como
para mujeres, la mayor ocurrencia de TEPT sigue
siendo mayor en las mujeres. En vista de lo anterior, la alta prevalencia de TEPT en las mujeres
no se debe únicamente a un mayor riesgo de vivir
eventos traumáticos específicos.
Algunas de las variables que pueden influir
en las diferencias sexuales en TEPT, son las
respuestas neuroendocrinas y los procesos
de afrontamiento de la situación traumática.
Adquisición de la respuesta de congelamiento en ratas: Diferencias sexuales en adolescentes y adultos
Las mujeres perciben el evento de forma más
amenazante y con mayor pérdida de control
que los hombres, contribuyendo a mayor TEPT
en mujeres (Arenas & Puigcerver, 2009). Las
bases biológicas del miedo condicionado han
sido descritas con bastante detalle y constituyen
una rica fuente de hipotesis para la explicación
de las diferencias sexuales en la respuesta de
ansiedad. Los humanos a nivel sexual presentan
diferencias en la estructura y funcionalidad de la
amigdala y la corteza prefrontal, al igual que en
otras estructuras involucradas en la adquisición
y extinción del condicionamiento pavloviano de
miedo (Milad et al., 2006). Así mismo, la diferencia en la proporción de hormonas gonadales
que distinguen a uno y otro sexo es también una
fuente potencial de diferencias en la adquisición
del miedo condicionado (Milad et al., 2010; Mitra
y Sapolsky, 2010).
Por otra parte, desde los estudios de Pavlov
(1927) de condicionamiento alimentario, en donde
provocó la salivación de perros por la presentación
de los estímulos que se habian asociado con la
entrega de alimento, se han realizado estudios
con animales no humanos para mostrar que
frente a estimulos nocivos se presentan reflejos
condicionados en respuesta a señales de advertencia que asemejan las condiciones originales
de los humanos; a este mecanísmo, Pavlov lo
denominó mecanismo de defensa y actualmente
se conoce como condicionamiento pavloviano
de miedo (Bouton & Bolles, 1980, Davis, 1992,
Fanselow, 1980, Ledoux, 1995).
El Condicionamiento pavloviano de miedo es
uno de los arreglos experimentales más utilizados
como modelo del TEPT. Este arreglo consiste
en administrar una leve estimulación eléctrica
(Estímulo Incondicionado-EI), apareado a un
Estímulo Condicionado (EC), que suele o bien
ser el contexto de condicionamiento, un estímulo
extereoceptivo como un tono o una luz (Domjan
2005; Fanselow & Tighe, 1988; Palanza, 2001).
La presentación apareada del EC y EI, conlleva
a que el EC elicite una respuesta condicionada
(RC), como es el congelamiento, aún en ausencia
del EI (Fanselow & Tighe, 1988, Palanza, 2001).
La respuesta de congelamiento o inmovilización,
se define como la ausencia de movimiento, ex-
129
cepto el necesario para respirar (Bolles, 1970;
véase también Fanselow & Tighe, 1988). El
congelamiento es una reacción adaptativa de los
individuos a un estímulo ansiogénico y su estudio es común en laboratorios comportamentales
(Rau & Fanselow, 2009). En muchas especies el
congelamiento es la respuesta inicial a un peligro,
ya que prepara al animal para luchar o huir en
caso de ser atacado o reduce la probabilidad de
ser detectado por un posible predador (Bolles,
1970). Otros comportamientos asociados a la
respuesta de miedo incluyen cambio en tasa
cardiaca, presión sanguínea, respiración, e
incremento en la tasa de sobresalto y atención
(Fanselow, DeCola & Young, 1993).
En cuanto a diferencias sexuales, en condicionamiento pavloviano de miedo en roedores,
Pryce, Lehmann y Feldon (1999) evidenciaron
como las hembras de las cepas Wistar y Fischer
presentan una tendencia mayor de adquisición
y extinción al condicionamiento contextual y
al EC en relación a los machos, similares a los
reportes de Kosten, Lee, y Kim, (2006) y Wiltgen,
Sanders, Behne & Fanselow, (2001). No obstante,
en otros estudios con ratones, jerbos y ratas (Ide
et al., 2010; Starkey & Bridges, 2010; Verma,
Hellemans, Choi, Yu & Weinberg, 2010 respectivamente) no se han encontrado diferencias
sexuales claras. Aunque en otros estudios, se
encuentra, igual que en la mayoría de reportes
en humanos, que las hembras presentan niveles altos de congelamiento en comparación a
los machos (Baran, Armstrong, Niren, Hanna,
Conrad, 2009; Diehl et al., 2007).
Es posible que las discrepancias en los estudios
de diferencias sexuales se deba a que los machos
son más propensos a seleccionar y dar una respuesta inactiva, es decir de congelamiento y las
hembras por el contrario una respuesta activa,
como intentos de fuga; teniendo ambos niveles
equivalentes de condicionamiento de miedo (Archer, 1975). Taylor et al., (2000), desde un modelo
de mecanismo bioconductual, proponen que los
machos adoptan la respuesta típica de lucha o
huída, mientras que las hembras muestran una
respuesta más defensiva y pasiva. Adicionalmente,
se ha determinado que los estrógenos juegan un
papel importante en la modulación del condi-
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130 Lady Andrea Polanco, Cristina Vargas-Irwin
cionamiento de miedo, al igual que el desarrollo
ontogenético de los individuos y sus cambios
morfológicos de estructuras neurológicas importantes en la respuesta de miedo que acompañan
a estos cambios ontogenéticos (Andersen, 2003).
A diferencia del papel jugado por las diferencias sexuales en la adquisición de la respuesta de
ansiedad, los determinantes asociados al desarrollo ontogenético han recibido menos atención
en la literatura. Esto es especialmente cierto, en
lo que respecta a la adolescencia, como etapa
evolutiva, donde los cambios a nivel hormonal
llevarían a pensar en alteraciones en la respuesta condicionada de miedo. La adolescencia es la
etapa de transición y preparación para la edad
adulta, en esta etapa, es más notable la expresión
de trastornos comportamentales (Kessler, Chiu,
Demler & Walters, 2005). Esta etapa se caracteriza
también por una mayor prevalencia de conductas
de riesgo y la búsqueda de novedad e interacción
social con pares, lo cual ha llevado a suponer
que la adolescencia es una época relativamente
estresante, caracterizada por mayor ansiedad y
mayor estrés en comparación con la edad adulta
(Domerus-Fitzwater, Varlinskaya & Spear, 2009).
Estos patrones comportamentales, se manifiestan en diferentes especies, como en roedores de
laboratorio (Viveros, 2009).
Existen algunos estudios preclínicos que han
explorado el efecto de la evolución ontogenética
sobre el condicionamiento del miedo. Brasser y
Spear (2004), por ejemplo, compararon el condicionamiento aversivo al contexto en ratas infantes,
juveniles, adolescentes y adultas bajo presentaciones apareadas y explícitamente desapareadas
del EC y el EI. Estos autores encontraron que el
apareamiento EC-EI ante el contexto, los adultos y adolescentes se condicionan eficazmente,
pero sólo en los infantes y juveniles este arreglo
producía condicionamiento aversivo al contexto.
Por el contrario, en adolescentes y adultos, el
condicionamiento contextual era apreciable sólo
en la presentación explícitamente desapareada
del EC y el EI. Por tanto, las diferencias en el
aprendizaje a lo largo del desarrollo, se deben
a la forma en que se da este, de tal manera que
los infantes tienden aprender más sobre el valor predictivo de un estímulo individual que si
Suma Psicológica, Vol. 18 No 2: 127-137, Diciembre 2011, Bogotá (Col.)
ese estímulo ha predicho el refuerzo, en otras
palabras, aprenden más cuando un estímulo
compuesto (presentación simultánea de dos
estímulos) predicen un evento importe, mientras
para los adultos esto genera dificultad, ya que
dada la experiencia previa, aprenden mas si el
estímulo solo predice el refuerzo que sobre el
valor predictor de un estímulo individual.
Resultados similares fueron reportados por
Esmoris-Arranza, Mendez y Spear (2008), quienes
además evaluaron el efecto de las diferencias
sexuales a lo largo del desarrollo, utilizando un
procedimiento de condicionamiento pavloviano
de miedo. Estos autores, encontraron que, las
diferencias sexuales a lo largo del desarrollo son
mas posibles y claras, en donde las hembras
presentan mayor respuesta de congelamiento y
supresión condicionada para con la intervención
(procedimiento de extinción) que los machos en
edades adultas más que los adolescentes.
Adicionalmente, estudios como los de Lynn
y Brown (2010) muestran cómo los roedores en
instrumentos como el campo abierto y laberinto
elevado en cruz presentan mayor exploración
(mayor actividad locomotora) y mayor tiempo
en brazos abiertos, respectivamente, a medida
que aumenta la edad. Este reporte estaría en
concordancia con los resultados en donde se
señala niveles bajos en la exploración de los
adolescentes (Candland & Campbell, 1962) y
opuesto a la postura en donde se asumen más
riesgos y respuesta a la novedad en la adolescencia, en mayor medida que los adultos (Spear,
2000). Aunque en lo que respecta a la interacción
edad–sexo, no se evidenciaron diferencias claras.
A partir de los anteriores reportes, la finalidad de este estudio fue evaluar la adquisición
de la respuesta de miedo condicionado (congelamiento) entre hembras y machos en dos edades:
adolescentes día Postnatal (DPN) 30 y adultos
DPN 90, desde un modelo preclínico de estrés
postraumático en roedores.
Método
Sujetos
Se utilizaron 45 ratas Wistar, 18 machos y
27 hembras, provenientes de 7 camadas, las
Adquisición de la respuesta de congelamiento en ratas: Diferencias sexuales en adolescentes y adultos
cuales fueron balanceadas entre los grupos
experimentales a fin de evitar las correlaciones espurias entre los miembros de un mismo
grupo. Los animales fueron adquiridos en el
bioterio de la empresa Inmunopharmos cuando
tenían 21 días postnatales, llevados al bioterio
de la Fundación Universitaria Konrad Lorenz
en donde estuvieron alojados durante todo el
experimento. El número de sujetos por edad y
sexo se presentan en la tabla 1.
Tabla 1
Relaciones del número de sujetos por edad y sexo.
Sexo
Hembras
Machos
Adolescentes (DPN:35)
13
8
Adultos (DPN: 90)
14
10
Edad
El lugar de alojamiento fue una habitación
sin ventanas, en cajas de polipropileno opacas
marca Tecniplast, con fase de luz de 12-h/12-h
del ciclo luz/día (luces encendidas 6:00-18:00,
la temperatura: 23.2ºC y humedad relativa:
49.2% en promedio). Las ratas, tenían acceso
ad libitum al alimento y al agua a lo largo de
todo el experimento. En el día post-natal 28
fueron destetados y alojados en pares o tríos del
mismo sexo pertenecientes a la misma camada
que fueron asignados aleatoriamente a los grupos experimentales. Los experimentos fueron
corridos en dos cohortes, por limitaciones en la
cantidad de equipos experimentales, además las
cohortes fueron balanceadas entre los grupos
experimentales.
Cada animal se manipuló sólo para transportarlo a la sala experimental, para la toma de
peso diario y la limpieza de la caja semanal. Las
sesiones experimentales se llevaron a cabo una vez
los animales cumplían 30 DPN o 90 DPN. Todos
los procedimientos fueron aprobados y supervisados por el Comité Institucional para el Cuidado
y Uso de Animales de Laboratorio (CICUAL) de la
Fundación Universitaria Konrad Lorenz.
Instrumentos
Se utilizaron dos cajas de condicionamiento de miedo marca MED-Associates. Cada caja
131
experimental consta de dos paredes laterales de
aluminio y una pared frontal de plexiglás transparente, con dimensiones de 25 cm alto, 33 cm
ancho y 32.5 cm de largo. Las cajas están dotadas
de una iluminación de luz blanca, una iluminación
cuasi-infra roja, un amplificador y un parlante.
El piso de las cajas están compuesto de varillas
paralelas de hierro, ubicadas a 0.5 cm la una de
la otra, permitiendo administrar descargas eléctricas alternadas. La presentación de los estímulos,
las grabaciones de la sesión y los cálculos de los
índices de movimiento, se realizaron de forma
automática, mediante una computadora utilizando
Video-Freeze Software (Asociados Med, Albany, VT)
en tiempo real, a una velocidad de 30 fotogramas
por segundo (véase figura 1).
Adjuntamente, las rejillas del suelo se lavaron con agua y jabón después de cada sesión
con cada animal y las paredes de las cámaras
experimentales se limpiaron con toallitas desinfectantes Clorox®.
Procedimiento
Todos los animales se pesaron al inicio de
la sesión experimental y recibieron una sesión
de condicionamiento Pavloviano de miedo de 7
minutos (min.) de duración. La sesión de condicionamiento iniciaba con una línea base de
120 segundos (s.), que sirvió como periodo de
adaptación al instrumento. Seguidamente, se
presentaron tres apareamientos del Estímulo
Condicionado (EC–luz blanca intermitente que
duró 10 s.) y el Estímulo Incondicionado (EI–
Descarga eléctrica de 0.7 mA. y 1 s. de duración). El arreglo de condicionamiento fue de tipo
demorado, en donde el EI y el EC terminaban
simultáneamente. El intervalo entre ensayos fue
de 90 s. entre apareamientos.
La cámara experimental se iluminó exclusivamente con la luz cuasi-inflarroja y cuando
se presentaba el EC. Al finalizar las sesiones
experimentales, todos los sujetos se sometieron
a eutanasia mediante CO2, de acuerdo con el
procedimiento estándar recomendado por el American Veterinary Medcial Association (A.V.M.A.,
2007) y realizado por la Dirección de Salud y
Bienestar animal de la Fundación Universitaria
Konrad Lorenz.
Suma Psicológica, Vol. 18 No 2: 127-137, Diciembre 2011, Bogotá (Col.)
132 Lady Andrea Polanco, Cristina Vargas-Irwin
Figura 1. Fotografía del interior de la caja de condicionamiento de miedo utilizada en el estudio, sujeto congelado ante la presentación de EC.
resultados
Al evaluar la interacción de las variables sexo
y edad sobre la adquisición de la respuesta de
congelamiento, se identificaron los efectos de
estas y su interacción sobre las tres mediciones
de la variable dependiente (EC1, EC2 y EC2),
por medio del análisis de un modelo de efectos.
Adicionalmente, se evaluaron las diferencias en
cada una de las mediciones del EC, permitiendo
conocer la adquisición de la respuesta de congelamiento por sexo y edad.
La primera presentación del EC, previo al primer choque, se evidenció un porcentaje promedio
de congelamiento bastante bajo para todos los
sujetos, solo se evidenció una leve inmovilidad en
las hembras adolescentes de 2% (ver figura 2a),
los cual no resultó estadísticamente significativo.
Adicionalmente las varianzas fueron iguales (F
(3, 44) = 3.85, p < .16) entre sexo y edad en la
respuesta de congelamiento, precisando que
no existieron diferencian entre sexo y edad al
inicio de la sesión, por lo cual los cambios que
se presentaron más adelante en esta sesión se
debieron a los apareamiento entre EC-EI y no
a otras variables que pudieran influenciar el
condicionamiento de miedo.
Para la segunda presentación del EC, se observó aumento en la respuesta de congelamiento
Suma Psicológica, Vol. 18 No 2: 127-137, Diciembre 2011, Bogotá (Col.)
en todos los sujetos. Siendo las hembras adolescentes las de mayor porcentaje de congelamiento
(40%), seguido por los machos adultos (33%),
luego los machos adolescentes (15%) y por último
las hembras adultas (12%) (Ver figura 2b). Los
efectos principales de la interacción entre sexo
y edad son significativos (F (1, 44) = 5.43, p >
.025), contrario a los efectos de cada variable
por separado. Por tanto, la respuesta de miedo
para la segunda presentación del EC dependió
de los efectos de la interacción del sexo y edad
de los sujetos.
Contrario en el tercer apareamiento, en donde
no se evidenciaron efectos del sexo y de la edad,
ni la interacción de ambas, sobre la respuesta
de congelamiento. Aunque para todos los sujetos
aumentó el nivel de congelamiento, las hembras
adolescentes mantuvieron el mayor promedio de
porcentaje de congelamiento (59%), seguido por
hembras adultas (45%), muy cerca los machos
adultos (44%) y en menor porcentaje los machos
adolescentes (24%) (Ver figura 2c).
Con respecto a la adquisición de la respuesta de congelamiento en las tres mediciones, en
interacción con el sexo y la edad, se evidenció
que las hembras adolescentes adquirieron mayor
respuesta en las tres mediciones, con respecto a
los demás sujetos. Los machos adultos mostraron el segundo nivel de mayor adquisición del
porcentaje, pero en la tercera presentación del
EC su nivel de congelamiento fue menor que las
hembras adultas, quienes iniciaron con un nivel
de congelamiento inferior que todos los sujetos,
pero a partir de la segunda presentación del EC,
aumentó su porcentaje sobrepasando en 1 a los
machos adultos y a los machos adolescentes
en un 21 ante la tercera medición del EC. Los
machos adolescentes fueron los de menor congelamiento en la última presentación del EC,
pero se observaron niveles superiores de 2% en
la segunda presentación del EC en comparación
a las hembras adultas.
Con el ANOVA de mediciones repetitivas se
encontraron diferencias significativas al comparar las tres mediciones de congelamiento ante
el EC, F (2, 44) = 27.09, p > .00) (ver figura 3),
mostrando que durante los tres apareamientos
se presentó una adquisición de la respuesta de
Adquisición de la respuesta de congelamiento en ratas: Diferencias sexuales en adolescentes y adultos
133
Figura 2. Promedio del porcentaje de congelamiento por sexo y edad ante la presenación del EC1 (a) EC2 (b) y EC3
(c) * p < .05, indicando diferencias.
congelamiento, aumentando a partir del primer
apareamiento, para todos los sujetos, aunque
no se encuentran diferencias significativas a
nivel sexual y edad entre las tres mediciones
del EC. Por tanto, se puede concluir que existió
adquisición de congelamiento para todos los
sujetos durante la sesión experimental debido a
los cambios evidenciados en cada uno de estas
mediciones, aunque no se encontró diferencias
sexuales y por edad en el total de la sesión de
la adquisición de congelamiento.
Figura 3. Promedio del porcentaje de congelamiento
en las tres mediciones (EC1, EC2, EC3 de la variable
dependiente, ara hembra adolescetes y adultas, machos
adlescentes y adultos. * p < .05, indicando diferencias
significativas entre las tres mediciones.
Suma Psicológica, Vol. 18 No 2: 127-137, Diciembre 2011, Bogotá (Col.)
134 Lady Andrea Polanco, Cristina Vargas-Irwin
discusión
Las diferencias en la adquisición de la respuesta de congelamiento en ratas se puede
explicar a través del aprendizaje dado por la
interacción entre el ambiente y el individuo, por
la ontogenia (Moye & Rudy, 1985) y el sexo del
organismo (Gupta, Sen, Diepenhorst, Rudick &
Maren, 2001). Los resultados resaltan que en las
tres mediciones del EC las hembras adolescentes
presentaron mayor respuesta de congelamiento
que las hembras adultas y los machos adolescentes y adultos aunque solo fueron significativas
en la segunda presentación del EC.
Los hallazgos son congruentes con los resultados de diferentes estudio en los que se reporta que
las hembras presentan mayor ansiedad que los
machos, evaluando la respuesta de congelamiento
en condicionamiento pavloviano de miedo (Aguilar
et al., 2003, Markus & Zecevic, 1997; Pryce et al.,
1999; Wiltgen et al., 2001) y en otras medidas
de ansiedad, tomadas a partir de pruebas como
campo abierto (Mashoodh, Sinal, & Perrot-Sinal,
2009; Olivier et al., 2008) y laberinto elevado en
cruz (Bowman, Micik, Gautreaux, Fernandez
& Luine, 2009; Moreno, Lamprea, & Dueñas,
2009). Aunque contrario a los resultados que
evidencian en los machos niveles más altos de
la respuesta de congelamiento que las hembras
(Chang et al. 2009; Graham, Yoon, Lee, & Kim,
2009; Maren, DeOca, & Fanselow, 1994; Sorg,
Swindell, Tshirgi, 2004) o estudios en los que
no se observó diferencias sexuales significativas
durante la adquisición de miedo (Imanaka et al.,
2008; Milad et al., 2009).
Adicionalmente, las diferencias podrían explicarse de acuerdo a Taylor et al. (2000) en
cuanto a que los machos ante situaciones de
peligro presentan mayor número de conductas
de lucha/huida debido a la producción de andrógenos (como la testosterona) que se generan
antes y/o después del nacimiento del individuo.
Esto desarrolla a nivel cerebral la agresión, que
se precipita ante contextos de amenaza y posibilita gran actividad, lo cual podría señalar que
al no estar congelado los machos posiblemente
su conducta de ansiedad se evidenciarían más
por conductas de actividad más que quietud.
Suma Psicológica, Vol. 18 No 2: 127-137, Diciembre 2011, Bogotá (Col.)
Contrario, las hembras por ser característico
de ellas, la necesidad de búsqueda de protección,
tienden a presentar un comportamiento diferente
al de lucha/huida y más defensivo/pasivo como
lo es la inmovilización (Collaer & Hines, 1995),
explicando los niveles bajos de movimiento registrados después del segundo apareamiento y
mucho más ante la tercera medición del EC para
las hembras en las adolescentes y las hembras
adultas. Por ello, es importante evaluar modelos
animales y respuestas conductuales que puedan
evaluar conductas activas y de pasividad que
permitan evaluar el miedo condicionado.
Por otra parte, la influencia del ciclo hormonal en la respuestas de miedo puede generar
diferencias sexuales debido al ciclo reproductivo
en que se encuentren las hembras al momento
de la prueba de condicionamiento pavloviano de
miedo (Chang et al., 2009; Markus & Zecevic,
1997) como en otras pruebas (Baker et al., 2009;
Liang, Byers &. Irwin, 2008).
Toufexis (2007) señala que las respuestas
más altas de miedo en hembras se producen
durante el final del proestro (sexualmente receptivas) cuando las hormonas ováricas, estrógenos y progesterona están en su pico y no en
dioestrous cuando estas mismas hormonas están
bajas. Aunque, Milad, et al. (2009) no reportan
diferencias en el ciclo hormonal de las hembras
en la adquisición de miedo. Y Gupta et al. (2001)
señala que ratas hembras ovarectomizadas
encontró un nivel de congelamiento similar a
los machos y significativamente menor que el
de ratas hembras sin operar. Estos estudios
resaltan la importancia de identificar el ciclo
hormonal de los sujetos, aunque en la presente
investigación no se identificó el ciclo estral, se
presumió que se encontraba sincronizado entre
las hembras, debido a que eran de dos cohortes
y fueron criadas en un mismo contexto y alojadas por camadas bajo las mismas condiciones
medioambientales. Evidenciándose en la primera
medición de la sesión experimental, en donde
todos los sujetos presentaron patrones similares
de respuesta de congelamiento, excepto por una
leve inmovilidad de las hembras adolescentes,
pero que no fue significativo para con los demás sujetos. Por lo cual, se podría afirmar que
Adquisición de la respuesta de congelamiento en ratas: Diferencias sexuales en adolescentes y adultos
los cambios hormonales no influenciaron de
manera significativa en las mediciones realizadas, aunque no se descarta que los cambios
hormonales y por ende el ciclo estral influyan
en el congelamiento, se recomienda en futuros
estudios tener en cuenta esta variable en las
hembras al momento de evaluarlas.
Con respecto a la edad, se ratifican los resultados de Brasser y Spear (2004) y EsmorisArranz et al. (2008), en los que resaltan que los
adolescentes presentan mayor respuesta de miedo
que los adultos, reportes similares se encuentran
en pruebas exploratorias como campo abierto y
laberinto elevado (Lynn & Brown, 2010). Esto se
debe a que los adolescentes roedores presentan
mayor ansiedad y estrés en comparación a los
adultos (Domerus-Fitzwater et al., 2009). Igualmente Blumberg, Freeman y Robinson (2010),
señalan que el congelamiento se observa más
claro en edades tempranas.
Estudios que han evaluado la ontogenia, para
determinar la adquisición de miedo condicionado
han observado que ante estímulos condicionados
como el tono, la retención se presentan a los 18
y 23 DPN incrementando significativamente a los
23 a 32 DPN (Rudy & Morledge, 1994) además
se ha señalado que el aprendizaje en contexto y
entre EC (tono)-EI en la infancia (17-19 DPN) es
más fuerte que en la adolescencia (35 DPN) y en
la adultez (71-89 DPN). En el estudio Brasser &
Spear (2004) los adolescentes en comparación
a los adultos presentan condicionamiento contextual cuando se apareó el EC (tono)-EI, acorde
con lo encontrado en los resultados, en donde
los adolescentes tienden a presentar mayor respuesta de congelamiento que los adultos.
Estudios en donde evalúen las diferencias en
sexo y en edad en condicionamiento pavloviano
de miedo son pocos los reportes, uno de los más
recientes y con resultados similares a los del
presente estudio es el de Esmoris-Arranz et al.
(2008); quienes evaluaron la eficacia del condicionamiento de miedo contextual en ratas, en tres
periodos de la ontogenia: infancia tardía (17 DPN),
adolescentes (28-31 DPN) y adultez temprana
(50-70 DPN), utilizando un estímulo olfativo como
estímulo condicionado. Encontraron similitud con
los resultados, en cuanto a que los adolescentes
135
presentaron una fuerte disposición de aprendizaje
contextual tanto en apareamiento como cuando no hay apareamiento, además las hembras
presentaron menor actividad que los machos.
Teniendo en cuenta el tipo de EC, se encuentra el estudio de Moye y Rudy (1985), quienes
hallaron que ante la presentación apareada
luz-choque se establece una dependencia con
la edad, evidenciándose que los sujetos de 17
DPN suprimen la actividad en presencia de la luz
pero a mayor edad mayor la supresión. Estando
en congruencia con los resultados encontrados,
en cuanto a que todos los sujetos presentan
supresión de la conducta aunque no aumenta
con la edad.
Por otra parte, es de gran relevancia conocer
la adquisición de miedo ante no asociaciones del
EC-EI y las posibles diferencias sexuales y en
edad que puedan aclarar y enriquecer más la
literatura en modelos preclínicos, e igualmente
evaluar la respuesta de congelamiento en otras
especies que puedan evidenciar patrones más
similares a los humanos de acuerdo al estudio
de Taylor et al. (2000).
Además, es indispensable seguir abordando
otras etapas del desarrollo, como edades mucho
menor a 35 DPN, de acuerdo a los resultados de
Esmoris-Arranz et al. (2008) y Moye y Rudy (1985),
intermedias entre 35 y 90 DPN o superiores a
90 DPN, que permitan identificar claramente las
edades de adquisición de miedo condicionado
ante un estímulo condicionado.
Igualmente, es de gran importancia conocer
el proceso de extinción en grupos con asociación y no asociación entre estímulos por edad
y sexo, tema que poco se ha abordado hasta el
momento (Esmoris-Arranz et al., 2008) y que es
la explicación de los modelos terapéuticos para
TEPT (Gómez et al. 2002; Milad et al. 2006).
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