Nadat Cork Hibernians in 1976 en Cork United in 1982 ontbonden werden had de tweede grootste stad van Ierland geen grote voetbalclub meer waardoor Cork City in 1984 werd opgericht en meteen in de eerste klasse werd toegelaten. De eerste jaren was de club niet erg succesvol en speelde het tegen degradatie.
Eind jaren 80 ging het al wat beter, de League Cup werd binnengehaald. Van 1991-1994 eindigde de club steevast in de top drie. Met de titel in 1993 mocht de club voor het eerst deelnemen aan de Europacup I (de Champions League bestond toen nog niet), daar haalde de club de tweede ronde. In 1998 werd ook de beker binnen gehaald en in 2005 werd de club opnieuw kampioen.
Begin 2010 kreeg de club geen licentie voor het hoogste niveau vanwege financiële problemen. Op 23 februari 2010 hield de club op te bestaan. De club werd opgekocht door supportersvereniging FORAS en ging vanaf 2010 verder als Cork City FORAS Co-op. Niet lang daarna werden de oude naam, het logo en de historie uit de boedel overgenomen en ging de club weer verder als Cork City Football Club. De club werd in 2011 kampioen op het tweede niveau waardoor Cork City in 2012 weer op het hoogste niveau speelde. In 2020 eindigde de club als laatste in de Premier Division en degradeerde zodoende opnieuw naar het tweede niveau. Daarna werden zij weer achtste op het tweede niveau.