Comincia a correre in moto all'età di cinque anni, inizialmente su sterrato, ottenendo alcuni titoli sia in competizioni nello stato del Queensland sia a livello nazionale. Nel 2009 passa alle corse su strada, partecipando alla classe 125 dei campionati australiani ASBK e MRRDA e vincendo il titolo in quest'ultimo. Nel 2010 si trasferisce in Europa, debuttando nel campionato spagnolo e in quello tedesco, nei quali corre anche l'anno successivo, quando riesce a laurearsi campione nell'IDM 125 in Germania.[1]
Nel 2013 rimane nello stesso team alla guida di una FTR M313, con compagno di squadra John McPhee. Ottiene come miglior risultato due quinti posti (San Marino e Australia e termina la stagione al 7º posto con 110 punti). Nel 2014 passa al team Red Bull KTM Ajo, con compagno di squadra Karel Hanika. Vince la sua prima gara della carriera nel motomondiale in occasione del GP del Qatar, per poi ripetersi, tagliando per primo il traguardo in altre cinque occasioni nell'arco del campionato (nei GP: delle Americhe, di Francia, Germania, Australia e della Comunità Valenciana), un secondo posto in Malesia, tre terzi posti (Argentina, Indianapolis e San Marino) e otto pole position (Americhe, Argentina, Spagna, Paesi Bassi, Germania, Indianapolis, San Marino e Malesia) e termina la stagione al 2º posto con 276 punti.[2]
Nel 2015 Miller diventa il primo pilota della storia a passare in MotoGP direttamente dalla Moto3 (il terzo della storia del Motomondiale), venendo ingaggiato dal team di MotoGPCWM LCR Honda, che gli affida una Honda RC213V-RS con specifiche Open; il compagno di squadra è Cal Crutchlow. Chiude la stagione al diciannovesimo posto in classifica con 17 punti. Nel 2016 passa al team Estrella Galicia 0,0 Marc VDS, alla guida di una Honda; il compagno di squadra è Esteve Rabat. Ottiene la sua prima vittoria in MotoGP il 26 giugno, nel Gran Premio d'Olanda, gara caratterizzata da una doppia partenza a causa della interruzione per la pioggia.[3] In questa stagione è costretto al saltare il Gran Premio delle Americhe a causa della frattura del quinto metatarso del piede destro rimediata nelle prove libere del GP e quelli d'Austria e Repubblica Ceca a causa di una vertebra fratturata durante il warm-up del gran premio austriaco.[4] In quel frangente aveva subito anche un infortunio alla mano destra a causa del quale ha dovuto saltare anche i Gran Premi di San Marino e Aragona. Conclude la stagione al 18º posto con 57 punti.
Nel 2017 è nuovamente pilota titolare in MotoGP, con lo stesso team e lo stesso compagno di squadra della stagione precedente. Ottiene come miglior risultato due sesti posti (Olanda e San Marino) e termina la stagione all'11º posto con 82 punti. In questa stagione è costretto a saltare il Gran Premio del Giappone a Motegi a causa di una frattura a tibia e perone della gamba destra rimediata in allenamento.[5] Nel 2018 passa a guidare la Ducati Desmosedici del team Pramac Racing, con compagno di squadra Danilo Petrucci. Ottiene una pole position in Argentina e due quarti posti (Argentina e Francia) come miglior risultato in gara. Conclude la stagione al 13º posto con 91 punti.
Nel 2019 rimane nello stesso team, con compagno di squadra Francesco Bagnaia. Ottiene cinque terzi posti (Americhe, Repubblica Ceca, Aragona, Australia e Comunità Valenciana) e chiude la stagione all'ottavo posto con 165 punti. Nel 2020 rimane nello stesso team. Ottiene tre secondi posti (Stiria, Comunità Valenciana e Portogallo) e un terzo posto in Austria e conclude la stagione al settimo posto con 132 punti.[6]
Nel 2021 corre con il team ufficiale Ducati, con compagno di squadra Francesco Bagnaia. Ottiene la sua prima vittoria con la casa di Borgo Panigale al GP di Spagna a Jerez de la Frontera il 2 maggio,[7] ripetendo l'impresa anche al successivo Gran Premio in Francia sulla pista di Le Mans. Giunge terzo in Catalogna, nel Gran Premio dell’Algarve e nel Gran Premio della Comunità Valenciana. Termina la stagione con 181 punti e il quarto posto in campionato.[8] Nel 2022 gareggia con lo stesso Team e compagno di squadra della stagione precedente. Fa segnare una altra pole position (al Gran Premio di Misano) e torna alla vittoria al Gran Premio del Giappone chiudendo la stagione al quinto posto.[9][10]
^(DE) Björn Reichert, Internationale Deutsche Motorradmeisterschaft, su motorrad-autogrammkarten.de, Björn Reichert. URL consultato il 23 marzo 2019 (archiviato dall'url originale il 4 febbraio 2019).