Limnetica, 29 (2): x-xx (2010) Limnetica, 31 (1): 77-84 (2012). DOI: 10.23818/limn.31.07 c Asociación Ibérica de Limnologı́a, Madrid. Spain. ISSN: 0213-8409  Distribución de Tetrasporidium javanicum Möbius, 1893 (Chlorophyta: Tetrasporales) en la Cuenca del rı́o Ebro Pedro Tomás1,∗ , José Luis Moreno2 , Marina Aboal3 , Javier Oscoz4 , Concha Durán5 y Patricia Navarro5 1 Laboratorio de Ensayos Técnicos S.A. ENSAYA. Pol. Ind. Valdeconsejo C/Aneto parcela 8-A ,50410 Cuarte de Huerva (Zaragoza). Tlf. 976566875, Fax. 976566612. 2 Centro Regional de Estudios del Agua (CREA), Universidad de Castilla-La Mancha, Ctra. de las Peñas, km 3, 020701 Albacete. 3 Departamento de Biologı́a Vegetal. Facultad de Biologı́a. Universidad de Murcia. Campus de Espinardo, 30100, Espinardo. Murcia. 4 Departamento de Zoologı́a y Ecologı́a, Universidad de Navarra, Apdo. 177, 31080 Pamplona (Navarra). 5 Área de Calidad de Aguas, Confederación Hidrográfica del Ebro, Paseo de Sagasta 24-28, 50071 Zaragoza. ∗ Autor responsable de la correspondencia: biologia@ensaya.es 2 Recibido: 17/11/2010 Aceptado: 8/7/2011 ABSTRACT Distribution of Tetrasporidium javanicum Möbius, 1893 (Chlorophyta: Tetrasporales,) in the Ebro River Basin During the implementation of the biological samplings in the CEMAS network (Control of the Status of Surface Water Bodies) in the Ebro River Basin, in application of the Water Framework Directive (period 2006-2010), the presence of the chlorophycean alga Tetrasporidium javanicum Möbius, 1893 was detected in the middle reaches of Ebro River, in lowland reaches of the main rivers of the left margin, and in some upper reaches, gullies and also in irrigation ditches. It is a species that is distributed mainly in tropical areas that until now had been scarcely reported in Spain and Europe. In this work, the distribution and ecological preferences of the species in the River Ebro Basin is shown. Key words: Green algae, macrophytes, rivers, Spain. RESUMEN Distribución de Tetrasporidium javanicum Möbius, 1893 (Chlorophyta: Tetrasporales) en la cuenca del rı́o Ebro Durante la realización de los muestreos biológicos de la red CEMAS (Control del Estado de las Masas de Agua Superficiales) de la Cuenca del Ebro en aplicación de la Directiva Marco del Agua (periodo 2006-2010), se detectó la presencia del alga clorofı́cea Tetrasporidium javanicum Möbius, 1893 en el tramo medio del rı́o Ebro, en los tramos bajos de los principales rı́os de la margen izquierda, ası́ como en algún tramo alto, barrancos y acequias de riego. Se trata de una especie principalmente de zonas tropicales que hasta ahora habı́a sido escasamente citada en España y Europa. En este trabajo se presenta la distribución y preferencias ecológicas de la especie en la Cuenca del Ebro. Palabras clave: Algas verdes, macrófitos, rı́os, España. INTRODUCCIÓN La aplicación de la Directiva Marco del Agua (DMA) (Directiva 2000/60/CE), establece la necesidad de estudiar los diferentes componentes bióticos de nuestros rı́os: macrófitos, diatomeas, macroinvertebrados, peces y la vegetación de ribera. La aplicación de esta Directiva está suponiendo el estudio profundo de nuestros rı́os de forma estandarizada en todo el territorio penin- 78 Tomás et al. sular. Como consecuencia de este muestreo en amplias redes de control de calidad, se está generando un aumento en el conocimiento de la biodiversidad de nuestra flora acuática. Cabe destacar la presencia de Tetrasporidium javanicum, un clorófito del orden Tetrasporales, abundante en zonas tropicales de la India (Iyengar, 1932), China (Hu & Wei, 2006), Java, Estados Unidos, Australia y Bangladesh (Entwisle & Skinner, 2000), aunque también ha sido recolectada en diversas localidades del continente europeo: República Checa (Fott, 1965), Francia (Coute & Tracanna, 1981) y Portugal (Calado & Rino, 1992). En España se ha citado en arroyos del sureste peninsular y canales de riego de Extremadura (Aboal et. al, 1994, 2006; Marı́n-Murcia & Aboal, 2007) y en arroyos silı́ceos del sur y norte de España (Moreno et al., 2011; Penalta-Rodrı́guez & López-Rodrı́guez, 2007). En el presente estudio se presenta el estado de conocimiento sobre la distribución actual de Tetrasporidium javanicum en la Cuenca del Ebro, de acuerdo a los datos recolectados en los últimos años, describiendo las condiciones ecológicas de las aguas en las que se ha hallado. conductividad y oxı́geno disuelto) mediante una sonda multiparamétrica YSI 556 MPS, además de tomar muestras de agua para analizar en el laboratorio la concentración de nitratos, nitritos, amonio y fosfatos (fósforo reactivo soluble). Los análisis de agua se realizaron según las indicaciones de la ITC-MMA.EECC-1/06 (MMA, 2006). Una vez realizado el muestreo de cada una de las estaciones, se procedió a la desinfección del material y de los equipos de muestreo utilizados de acuerdo al protocolo establecido por la CHE (2007) para evitar la propagación del mejillón cebra y otros organismos nocivos en nuestros rı́os. Para la realización del mapa de distribución y la evaluación de los parámetros ecológicos se utilizaron los datos de las redes de control biológico de los años 2006, 2007, 2008, 2009 y 2010 que se encontraban disponibles, ası́ como observaciones esporádicas personales. Las observaciones microscópicas y las fotografı́as se realizaron con un microscopio Olympus BX50 equipado con un set Colorview II. Una parte del material se prensó y se conservó en pliegos de herbario que se depositaron en el herbario de la Universidad de Murcia (MUB). METODOLOGÍA RESULTADOS Durante los meses de Junio a Septiembre en el periodo 2006-2010, se visitaron entre 211 (2006) y 362 (2009) estaciones de muestreo pertenecientes a las redes de control operativo, vigilancia y referencia definidas en las masas de agua de la Cuenca del Ebro. En total se tomaron y analizaron 1200 muestras de macrófitos. En cada una de las estaciones, se seleccionaron tramos representativos de unos 100 m de longitud, donde se realizaron recorridos en zig-zag y se recolectaron todos los macrófitos visibles a simple vista, ya sea a mano o con una espátula-cuchara si se encontraban fuertemente adheridos al sustrato. Posteriormente, se conservaron convenientemente etiquetados con formol al 4 % y se llevaron al laboratorio para proceder a su determinación taxonómica con lupa binocular y microscopio (CHE, 2005). En el campo se midieron diferentes parámetros fı́sico-quı́micos del agua (pH, Ta , En el rı́o Ebro, Tetrasporidium javanicum desarrolla colonias fijadas al sustrato, mucilaginosas, globosas primero y laminares con perforaciones en el estado maduro (Fig. 1:1). Estas colonias pueden medir desde menos de 1 cm hasta los 15 cm de longitud y están claramente clatradas (Fig. 1: 2-3). Las células suelen distribuirse de forma homogénea en el mucı́lago colonial, aunque en las diferentes fases de la división celular puede observarse agrupadas por parejas o en tétradas (Fig. 1: 4-6). Las células son subesféricas a elipsoidales (6-11 µ m de longitud) y poseen cloroplasto parietal de color verde intenso con un gran pirenoide(de 1-3 µ m). En ningún caso se observaron los pseudoflagelos que caracterizan al género Tetraspora. En los especı́menes vivos las vacuolas pulsátiles apicales son muy visibles. La distribución de T. javanicum en los rı́os de la Cuenca del Ebro se circunscribe al eje Tetrasporidium javanicum en la Cuenca del Rı́o Ebro principal del rı́o Ebro y a los tramos medios y bajos de sus principales afluentes de la mar- 79 gen izquierda, ası́ como a acequias y barrancos en torno al eje fluvial principal (Fig. 2). En Figura 1. 1) Aspecto del talo en un canal de riego. 2) Detalle del talo clatrado. 3) Detalle de un hiato de un espécimen del rı́o Aragón. 4) Células en división en talos de una acequia de Sariñena. 5) Disposición de las células en un talo maduro del rı́o Cinca. 6) Células en diferentes fases de división en material del Puente de Elciego. La escala representa 1 cm en 1-2, 50 µ m en 3 y 20 µ m en 4-6. 1) Thallus appearance in an irrigation channel. 2) Detailed view of the clathrate thallus. 3) Detail of a hiatus in a specimen of the Aragón River. 4) Cell division in thallus from a Sariñena ditch. 5) Cells disposition in a mature thallus from the Cinca Rriver. 6) Cells in different phases of cell division in samples from Puente de Elciego. The scale represents 1 cm in 1-2, 50 µ m in 3 and 20 µ m in 4-6. 80 Tomás et al. Figura 2. Distribución de T. javanicum en la Cuenca del Ebro. Puntos negros: presencia; Puntos grises: ausencia. Distribution of T. javanicum in the Ebro River Basin. Black dots: presence; grey dots: absence. total, se ha encontrado en 23 tramos fluviales pertenecientes a cinco de las tipologı́as oficiales definidas por el Centro de Estudios y Experimentación de Obras Públicas (CEDEX): 115 (Ejes mediterráneo-continentales poco mineralizados), 117 (Grandes ejes en ambiente mediterráneo), 109 (Rı́os mineralizados de baja montaña mediterránea), 112 (Rı́os de montaña mediterránea calcárea) y 126 (Rı́os de montaña húmeda calcárea) (Tabla 1 y Fig. 2). Se trata de tramos de la cuenca entre 19 y 600 m de altitud, localizados en una zona eminentemente agrı́cola donde predomina la agricultura intensiva de regadı́o. La especie se ha recolectado principalmente en zonas de orilla con una velocidad del flujo del agua baja o nula, aunque también se observó en las orillas de rápidos poco profundos flotando, quedando casi por completo emergida. El sustrato del cauce estaba dominado por cantos y gravas, aunque también se observó sobre limo y tallos de Phragmites australis (Cav.) Trin. ex Steudel. Tetrasporidium javanicum se halló junto a otros clorófitos (Cladophora sp., Enteromorpha sp., Spirogyra sp., Oedogonium sp., Stigeoclo- nium sp.), cianofı́ceas (Oscillatoria sp., Phormidium sp., Nostoc sp.), rodofı́ceas (Thorea hispida (Thore) Desvaux, Compsopogon coeruleus (Balbis) Montagne, Hildenbrandia rivularis (Liebmann) J.Agardh, Bangia atropurpurea (A. Roth) C. Agardh) y algunas plantas vasculares (Myryophyllum sp., Potamogeton sp. y Ranunculus sp.). La mayor parte de los especı́menes se recolectaron en aguas turbias, de temperatura elevada (16.2-26.6 ◦ C), básicas (pH 7.6-8.4), de conductividad intermedia (481-3581 µ S/cm) y con una concentración de oxı́geno disuelto variable, oscilando entre 5.21 y 10.40 mg/l O2 (Tabla 2). Sin embargo también se han recolectado ejemplares en las estaciones 0205, 1047 y 1471, de aguas transparentes, temperatura elevada (16.20-24.9 ◦ C), conductividad mediabaja (245-490 µ S/cm) y bien oxigenadas (8.3511.77 mg/l O2 ). El rango trófico observado es amplio, llegando a alcanzar concentraciones altas de nitrato (6.38-20.1 mg/l NO3 ), amonio (< 0.050.32 mg/l NH4 ) y ortofosfato (< 0.03-0.52 mg/l PO4 ). Por tanto, de forma global se puede afirmar que, en la cuenca del Ebro, se trata de una 81 Tetrasporidium javanicum en la Cuenca del Rı́o Ebro Tabla 1. Localidades en las que se encontró T. javanicum. Tipologı́a: 117: Grandes ejes en ambiente mediterráneo; 115: Ejes mediterráneo-continentales poco mineralizados; 109: Rı́os mineralizados de baja montaña mediterránea; 112: Rı́os de montaña mediterránea calcárea; 126: Rı́os de montaña húmeda calcárea. Sites where T. javanicum was found. Typology: 117: Large axes in a mediterranean environment; 115: Poorly mineralised continental-mediterranean axes; 109: Mineralised low mountain mediterranean rivers; 112: Limestone mediterranean mountain rivers, 126: Wet limestone mountain rivers. Código Toponimia 0002 0003 Ebro / Castejón Ega / San Adrián 0017 Cinca / Fraga 0120 0162 Ebro / Mendavia (Der. Canal Lodosa) Ebro / Pignatelli 0205 0226 0504 0505 0506 Aragón / Cáseda Alcanadre / Ontiñena Ebro / Rincón de Soto Ebro / Alfaro Ebro / Tudela 0571 Ebro / Logroño - Varea 0592 0647 Ebro / Pina de Ebro Arga / Peralta 0650 1038 1047 1156 Aragón / Derivación Acequia Rı́o Molinar Linares / Mendavia Aragón / Puente la Reina de Jaca Ebro / Puente de Elciego 1167 1295 1304 1471 1 2 Ebro / Mora de Ebro Ebro / El Burgo de Ebro Sio / Balaguer E.A. 182 Matarraña / Aguas arriba desembocadura del Tastavins Acequia / Sariñena Bco. Malfarás / Sariñena especie caracterı́stica de aguas eutróficas cálidas en tramos medios y bajos, y que puede soportar concentraciones elevadas de sales disueltas. DISCUSIÓN Las caracterı́sticas morfológicas de los ejemplares hallados en la cuenca del Ebro, coinciden con Fecha Tipologı́a Altitud (msnm) UTM X UTM Y 10/08/2008 09/07/2009 29/07/2010 02/08/2007 21/07/2008 03/08/2009 12/08/2010 09/07/2009 06/07/2009 07/09/2010 20/09/2010 09/08/2010 14/09/2010 07/07/2009 06/07/2009 07/09/2010 13/08/2008 13/07/2009 14/09/2010 08/09/2010 28/06/2007 08/07/2009 28/06/2007 29/07/2010 18/08/2010 19/08/2008 15/07/2009 14/09/2010 15/07/2008 02/07/2009 03/08/2008 01/07/2010 02/11/2009 02/04/2010 117 115 260 298 608539 588737 4670730 4687874 115 91 779357 4602264 115 117 317 251 576031 623341 4696947 4652117 115 109 115 117 117 378 159 280 265 253 634415 757442 596000 604750 615942 4709625 4618951 4678425 4672390 4658112 115 357 551112 4702431 117 115 160 291 705956 599680 4596466 4688268 115 109 126 115 294 350 600 400 605089 566023 681997 531049 4685944 4699735 4713948 4705077 117 117 109 112 109 109 19 179 236 457 240 274 806108 687957 817929 762229 736636 739062 4555809 4606508 4635212 4531568 4631200 4632121 las tı́picas de la especie (Fott et al., 1965; Ettl & Gardner, 1988). Esta especie es bien conocida en áreas tropicales de Australia, China, Bangladesh (Entwistle & Skinner, 2000) y Estados Unidos (Islas Hawai) (Sherwood, 2004). En Europa se ha citado en Francia, en la República Checa y en Portugal pero siempre en sistemas acuáticos de aguas transparentes a turbias o de zonas agrı́colas (Coute & Tracanna, 1981; Calado & 82 Tomás et al. Tabla 2. Parámetros fı́sico-quı́micos de las localidades en las que se encontró T. javanicum en la Cuenca del Ebro. (<: valores inferiores al lı́mite de cuantificación del método analı́tico). Physichochemical parameters of the locations where T. javanicum was found in the River Ebro Basin. (<: values below the quantification limit of the analytical method). Código Fecha Temperatura ◦ C pH 0002 10/08/2008 19.53 7.56 1862 19.03 < 0.01 17.20 < 0.05 < 0.03 0003 09/07/2009 20.03 8.09 3215 18.20 < 0.06 14.52 < 0.05 < 0.21 0003 29/07/2010 22.72 8.01 3581 18.59 0017 02/08/2007 24.23 8.03 1180 17.04 <0.15 19.74 < 0.30 < 0.21 0017 21/07/2008 22.18 8.17 1975 19.27 < 0.01 17.57 < 0.05 < 0.19 0017 03/08/2009 23.61 7.97 1434 17.40 < 0.06 14.47 < 0.05 < 0.08 0017 12/08/2010 22.94 8.09 1130 18.81 0120 09/07/2009 22.21 7.94 1784 18.04 < 0.06 18.70 < 0.05 < 0.43 0162 06/07/2009 24.40 7.81 1190 18.59 < 0.33 10.90 < 0.08 < 0.29 0162 07/09/2010 21.49 7.85 1157 18.38 < 0.36 10.27 < 0.08 < 0.29 µ S/cm) O2 (mg/l) N02 (mg/l) N03 (mg/l) NH4 (mg/l) PO4 (mg/l) Conductividad (µ 0205 20/09/2010 16.20 7.96 1245 10.28 0226 09/08/2010 24.63 8.19 1052 19.39 0504 14/09/2010 20.91 7.90 1074 19.64 0506 06/07/2009 23.32 7.65 1174 17.54 0506 07/09/2010 21.09 7.70 1127 17.22 0571 13/08/2008 23.36 8.18 1720 18.84 < 1.68 10.93 < 0.05 < 0.03 0571 13/07/2009 24.57 8.06 1481 18.51 < 0.06 16.62 < 0.05 < 0.31 0571 14/09/2010 19.47 7.84 1596 19.17 0592 08/09/2010 21.97 7.69 1024 16.60 0647 28/06/2007 17.34 7.80 2039 17.26 < 0.01 18.01 < 0.05 < 0.40 0647 08/07/2009 19.67 7.68 2695 18.40 < 0.06 10.02 < 0.05 < 0.12 0650 28/06/2007 20.08 8.07 1798 18.35 < 0.06 13.93 < 0.08 < 0.21 1038 29/07/2010 21.52 8.09 1195 18.69 1047 18/08/2010 24.86 8.24 1287 18.35 1156 19/08/2008 21.76 7.86 1751 17.14 < 0.01 12.26 < 0.05 < 0.52 1156 15/07/2009 25.32 8.36 1492 19.45 < 0.06 16.38 < 0.05 < 0.15 1156 14/09/2010 20.68 8.08 1610 10.40 1167 15/07/2008 26.60 8.06 1787 16.70 < 0.05 19.04 < 0.24 < 0.05 1295 02/07/2009 26.29 7.90 1990 18.10 < 0.15 18.92 < 0.32 < 0.26 1304 03/08/2008 19.30 7.91 1870 15.21 < 0.01 20.20 < 0.01 < 0.29 1471 01/07/2010 20.84 8.58 1490 11.77 Rino, 1992; Fott et al., 1965). John et al. (2002) consideran que no forma parte de la flora de algas natural del Reino Unido. Las condiciones ambientales en las que se ha hallado T. javanicum en la Cuenca del Ebro son similares a las encontradas por Aboal et al. (1994) en la provincia de Alicante y por Marı́nMurcia & Aboal (2007) en canales de riego de la provincia de Cáceres. En ambos casos la especie proliferaba en aguas cálidas de circulación lenta o estancada, bien oxigenadas, alcali- nas, de mineralización media, turbias y ricas en nutrientes. Sin embargo, las condiciones de bajo contenido en nutrientes y transparencia elevada del agua en los tramos medio y alto de los rı́os Aragón y Matarraña, se asemejan a las condiciones ecológicas del material recolectado en Castilla-La Mancha (Moreno et al., 2011), Galicia (Penalta-Rodrı́guez & López-Rodrı́guez, 2007) y podrı́an aproximarse más a las mencionadas por Calado & Rino (1992) para Portugal, en sistemas de montaña con aguas más transpa- Tetrasporidium javanicum en la Cuenca del Rı́o Ebro rentes. Todas las demás localidades, sin embargo, tienen en común el estar ubicadas en zonas de usos agrı́cola y ganadero. Esta aparente separación ambiental demandarı́a un estudio taxonómico más en profundidad. Aunque se trata de una especie poco citada es probable que su distribución por el territorio español sea más amplia. Su desarrollo fundamentalmente estival y el carácter generalmente muy somero de los cuerpos de agua donde se alcanzan temperaturas relativamente elevadas, podrı́a explicar la ampliación de su área de distribución a zonas más templadas. Ası́ como se ha hallado en otras regiones (Coute & Tracanna, 1981; Aboal et al., 1994; Marı́n-Murcia & Aboal, 2007), en la cuenca de Ebro muestra una gran afinidad por las aguas eutróficas y turbias, por lo que puede ser considerada indicadora de esas condiciones y debiera estudiarse su inclusión en la lista de especies indicadoras. AGRADECIMIENTOS Los autores están muy agradecidos a todas las personas que han colaborado en los diferentes muestreos que se han llevado a cabo en la Cuenca del Ebro en los últimos años. En especial a Andrés Mellado, Isidoro Pérez, José Miguel Garcı́a, Pablo Jáimez-Cuéllar, Julio M. Luzón y José Antonio Palomino. BIBLIOGRAFÍA ABOAL, M., M. A. PUIG, A. SÁNCHEZ-GODÍNEZ & G. SOLER. 1994. 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