E F F E Entomologie Faunistique – Faunistic Entomology 2013 66, 109-116 Activité journalière et comportement d’alimentation de Borocera cajani Vinson 1863 (Lepidoptera: Lasiocampidae) sur deux de ses plantes hôtes : Uapaca bojeri Baillon 1874 et Aphloia theiformis (Vahl) Bennett 1840 Tsiresy Maminiaina Razafimanantsoa(1), Noromalala Raminosoa(1), Olivia Lovanirina Rakotondrasoa(3), Gabrielle Lalanirina Rajoelison(3), Jan Bogaert(2), Misha Ratsimba Rabearisoa(3), Bruno Salomon Ramamonjisoa(3), Marc Poncelet(4), Eric Haubruge(5) & François Verheggen*(5) (1) Département de Biologie, Ecologie et Conservation Animales, Faculté des Sciences, Université d’Antananarivo (Madagascar). BP 906. Email: zafymatsiresy@yahoo.fr (2) Unité Biodiversité et Paysage, Gembloux Agro-Bio Tech, Université de Liège, Passage des Déportés, 2, B5030 Gembloux (Belgique). (3) Département des Eaux et Forêts, Ecole Supérieure des Sciences Agronomiques, Université d’Antananarivo (Madagascar). BP 175. (4) Institut des Sciences Humaines et Sociales, Université de Liège, Place du 20 Août, 7, 4000 Liège (Belgique). (5) Unité d’Entomologie fonctionnelle et évolutive, Gembloux Agro-Bio Tech, Université de Liège, Passage des Déportés, 2, B-5030 Gembloux (Belgique). (*) Email: entomologie.gembloux@ulg.ac.be Reçu le 11 juin 2013, accepté le 18 juillet 2013 Borocera cajani Vinson 1863 (Lasiocampidae) ou « Landibe » est l’un des papillons séricigènes sauvages dont la soie est la plus utilisée dans le domaine textile de Madagascar. Cette espèce endémique s’observe sur toute l’île, mais colonise particulièrement la forêt de «Tapia» des hautes terres centrales. L’espèce présente une importance économique, culinaire et culturelle dans la Grande Ile. Elle est polyphage et fréquente plusieurs plantes hôtes. Dans la présente étude, l’activité journalière des chenilles de B. cajani a été étudiée dans leur milieu naturel sur deux plantes hôtes natives de la forêt de «Tapia» : Uapaca bojeri Baillon 1874 (Phyllanthaceae) et Aphloia theiformis Bennett 1840 (Flacourtiaceae). Une observation continue pendant 24 heures a été réalisée sur 54 individus du dernier stade larvaire. Les périodes d’activité des chenilles de B. cajani sont variables, et dépendent de la plante hôte. Les larves se nourrissant sur U. bojeri ont consacré 6,9% de leur temps à se nourrir, contre 3,3% de leur temps pour les chenilles observées sur A. theiformis. Seuls 1,0% (15 minutes) et 0,7% (10 minutes) de la durée d’observation a été consacrée au déplacement, chez les chenilles observées sur U. bojeri et A. theiformis, respectivement. Les chenilles présentes sur A. theiformis ont pris en moyenne 3,1 ± 0,2 repas, d’une durée moyenne de 15,4 ± 1,3 min. Les chenilles se nourrissant sur U. bojeri se sont alimentées 1,9 ± 0,1 fois, et la durée moyenne d’un repas est de 54,8 ± 5,2 min. Mots clés : Borocera cajani, activité journalière, plantes hôtes, alimentation, Uapaca bojeri, Aphloia theiformis Borocera cajani Vinson 1863 (Lasiocampidae) or "Landibe" is a wild silk-moth, which silk is the most widely used in the textile industry in Madagascar. This endemic species is found throughout the island, but colonizes especially the "Tapia" forest in the central highlands. The species has an important economic, culinary and cultural role in the Island. It is polyphagous and frequents several host plants. The daily activity of the larvae of B. cajani has been studied in their natural habitat on two native host plants of the "Tapia" forest: Uapaca bojeri Baillon 1874 (Phyllanthaceae) and Aphloia theiformis Bennett 1840 (Flacourtiaceae). Continuous observations during 24 hours on 54 individuals of the last instar of B. cajani have been conducted. Daily period of activity were found to vary according to the host plant species. Larvae feeding on U. bojeri allocate 6.9% of their time to feed, while the larvae feeding on A. theiformis spend 3.3% of their time. Only 1.0% (15 minutes) and 0.7% (10 minutes) of the observed period was allocated to movement, in the larvae feeding on U. bojeri and A. theiformis, respectively. Larvae 110 Entomol. Faun. – Faun. Entomol. 2013 66, 109-116 T.M. Razafimanantsoa et al. observed on A. theiformis took an average of 3.1 ± 0.2 meals a day, which lasted 15.4 ± 1.3 min. Larvae observed on U. bojeri took an average of 1.9 ± 0.1 meals a day, which lasted 54.8 ± 5.2 min. Keywords: Borocera cajani, daily activity, host plants, foraging, Uapaca bojeri, Aphloia theiformis 1. INTRODUCTION Borocera cajani Vinson 1863 est une espèce de vers à soie sauvage très réputée à Madagascar (Grangeon, 1906; De Lajonquière, 1972; Razafimanantsoa et al., 2012). L’espèce est endémique à Madagascar et s’observe sur toute l’île, mais colonise particulièrement les forêts des hautes terres centrales (Paulian, 1953; Razafimanantsoa et al., 2012). L’espèce est sujette à un nombre croissant d’études au regard de son importance dans la culture malagasy. La soie produite par B. cajani est exploitée pour constituer des enveloppes mortuaires ou pour le tissage d’écharpes de soie (Paulian, 1953 ; Gade 1985 ; Peigler 2004 ; Rakotoniaina 2010). La collecte des cocons constitue dès lors une source de revenus supplémentaires non négligeable aux collecteurs vivant à proximité de la forêt colonisée par B. cajani (Gade, 1985; Kull et al., 2005). Même si la sériciculture malagasy reste encore artisanale (Peigler, 1993), différents acteurs s’investissent dans cette filière : collecteurs de cocons, tisseurs ou commerçants. De plus en plus de rapports mentionnent que les populations de B. cajani sont en régression dans leur habitat naturel (Paulian, 1953 ; CITE/BOSS, 2009), avec pour causes principales la destruction de l’habitat naturel et la surexploitation de la ressource (Razafimanantosoa et al., 2006). Ces mêmes rapports avancent la nécessité de mener des actions de conservation essentielles à la préservation de cette espèce endémique. Au sein de l’ordre des Lépidoptères, environ 55% des espèces sont monophages, pour 30% d’oligophages et 15% de polyphages (Bernays & Chapman, 1994; Etilé, 2010). La polyphagie semble avoir été le type le plus primitif de relation trophique des insectes avec leurs plantes hôtes, l'oligophagie et la monophagie seraient apparues suite au développement graduel de mutations restrictives et d'adaptations étroites avec leurs plantes hôtes. La chimie des plantes est en effet l’un des meilleurs candidats comme facteur explicatif de la spécialisation de l’alimentation (Bernays & Chapman, 1994). Les larves de B. cajani sont polyphages, les plantes hôtes dont elles se nourrissent varient en fonction de la localité (Grangeon, 1906; Ralambofiringa, 1991 ; Kull et al., 2005; Rakotoniaina, 2010). Les forêts des hautes terres centrales sont principalement constituées de « Tapia », Uapaca bojeri Baillon 1874 (Phyllantaceae). Dans ces forêts, les chenilles de B. cajani ont été principalement inventoriées sur deux plantes hôtes : U. bojeri et Aphloia theiformis (Vahl) Bennett 1840 (Flacourtiaceae) dont le nom vernaculaire est « Voafotsy » (Razafimanantsoa et al., 2013b). L’objectif de cette étude est de définir le comportement d’alimentation des larves de B. cajani en milieu naturel sur deux de ses principales plantes hôtes U. bojeri et A. theiformis. 2. MATERIEL ET METHODES Les observations ont été effectuées dans la forêt de « Tapia » d’Arivonimamo, située à environ 45 km d’Antananarivo. Elles ont été réalisées pendant 24 heures sans discontinuité sur des chenilles du dernier stade (stade 5) de B. cajani. Les chenilles ont été sélectionnées dans leur habitat une journée avant le début des observations. Un total de 53 individus a ainsi été choisi et l’ensemble des individus a fait l’objet d’un suivi sur 24 h. Parmi les 53 larves suivies, 29 et 24 ont été respectivement observées sur U. bojeri et A. theiformis. Les larves n’ont jamais été manipulées ni avant, ni pendant l’observation. Chaque observateur a pu observer plusieurs chenilles à la fois. Des lampes rouges ont été utilisées durant l’observation nocturne. La lumière rouge ne dérange en aucune façon les chenilles (Bernays & Woods, 2000; Bernays et al., 2004). L’échantillonnage et l’enregistrement des données ont été effectués à la main. Les heures du début et de fin d'observation, les températures et l’humidité (minimales et maximales) durant les jours d’observation ont été notées (Tableau 1). Les mesures suivantes ont été enregistrées durant 24 heures pour les 53 larves réparties sur les deux plantes hôtes sélectionnées : ‐ les durées de déplacement, d’alimentation et d’inactivité ; ‐ le nombre de prise de nourriture. Un repas a été considéré dès qu’un contact entre les pièces buccales et la feuille était suivi de Comportement de Borocera cajani sur les plantes hôtes Uapaca bojeri et Aphloia theiformis 111 consommation et d’exploration, tel que défini par Dussutour et al. (2007). Deux périodes de consommation séparées de plus d’une heure par un temps de repos ont été considérées comme deux prises de repas, comme illustré sur la Figure 1. Figure 1 : Modèle de quête de nourriture pour les chenilles Repos Consommation Exploration 3. RESULTATS Description chenilles des activités journalières des Durant les observations effectuées sur les 53 chenilles de 5ème stade dans leur habitat naturel, trois activités ont été observées: se déplacer, manger et rester immobile. Les larves se nourrissant sur U. bojeri ont consacré 6,9% de leur temps à se nourrir, contre 3,3% de leur temps pour les chenilles observées sur A. theiformis. Seuls 1,0% (15 minutes) et 0,7% (10 minutes) de la durée d’observation a été consacrée au déplacement, chez les chenilles observées sur U. bojeri et A. theiformis, respectivement. Ainsi, la plus grande partie de la journée est réservée à l’inactivité (Figure 2). Quelle que soit la plante hôte, 95% des chenilles se situaient sur les branches, tête tournée vers le bas pendant les phases d’inactivité. Le début de la quête de nourriture débutait fréquemment par un déplacement ascendant dans l’arbuste. La fin du repas est par contre suivie par un mouvement descendant vers le dortoir. Les chenilles ont montré un comportement sédentaire, elles n’ont fait que monter et descendre sur la même plante où elles avaient été initialement observées. Les individus se nourrissant de feuilles de U. bojeri ont généralement consommé des feuilles plus âgées. Ils reviennent toujours sur la première feuille choisie, à des prises de repas, si cette dernière n’a pas encore été achevée. Heures d’activité des chenilles Quelque soit la plante hôte, les périodes d’activité des chenilles de B. cajani ont été variables. Le pic d’activité est observé entre 16h et 17h sur A. theiformis avec une proportion de 58% des larves actives à cette période (Figure 3a). Les chenilles se nourrissant de U. bojeri ont présenté deux pics d’activité, de 7h à 8h et de 13h à 14h, avec des proportions de 46% et 39% de larves actives, respectivement (Figure 3b). 112 Entomol. Faun. – Faun. Entomol. 2013 66, 109-116 T.M. Razafimanantsoa et al. Figure 2 : Fréquence moyenne des activités quotidiennes des chenilles sur les deux plantes hôtes Durée d’alimentation des chenilles et nombre de repas La durée de l’alimentation des chenilles a varié fortement d’un individu à un autre et également en fonction de la plante nourricière. Elle varie de 26 à 160 min sur U. bojeri et de 13 à 72 min sur A. theiformis. En moyenne, la durée de consommation d’une chenille se nourrissant sur A. theiformis est de 45 ± 3 min, alors que les chenilles se nourrissant de U. bojeri se nourrissent en moyenne 91 ± 7 min par jour. Les chenilles présentes sur A. theiformis ont pris en moyenne 3,1 ± 0,2 repas, d’une durée moyenne de 15,4 ± 1,3 min. Les chenilles se nourrissant sur U. bojeri se sont alimentées 1,9 ± 0,1 fois, et la durée moyenne d’un repas est de 54,8 ± 5,2 min. Les durées moyennes d’un repas sur les deux plantes hôtes sont significativement différentes (F= 46,08 ; P < 0,0001). Il en est de même pour la durée moyenne de consommation journalière (F= 31,07 ; P < 0,0001) et le nombre de repas journalier (F= 28,05 ; P < 0,0001). 4. DISCUSSION Sur base des résultats présentés ci-dessus, on constate que les chenilles de A. theiformis se sont moins déplacées que les chenilles se nourrissant de U. bojeri La structure de la plante hôte pourrait partiellement expliquer ces différences. U. bojeri est un arbre et présente des branches plus longues, rendant les différentes sources de nourriture (les feuilles) plus distantes les unes des autres, obligeant ainsi les larves à parcourir de plus longues distances entre deux feuilles. Peu d’études se sont intéressées au comportement de recherche de nourriture chez les chenilles de Lépidoptères. Bernays et al. (2004) ont comparé le temps passé à la recherche de nourriture chez différentes espèces d’Arctiidae et ont observé que les espèces généralistes passent plus de temps à se déplacer et à évaluer la qualité de la plante hôte sur laquelle ils se trouvent que les espèces spécialistes. Malgré que les chenilles de B. cajani soient retrouvées principalement sur U. bojeri, d’autres plantes hôtes sont référencées dans la littérature (Annexe 1) (Paulian, 1953; Lery, 2001; Rakotoniaina, 2010; Razafimanantsoa et al., 2012; Razafimanantsoa et al., 2013a). B. cajani peut donc être considérée comme une espèce généraliste. Les larves de B. cajani ont également passé environ deux fois moins de temps à s’alimenter sur A. theiformis avec plusieurs prises. La feuille de cette plante pourrait être moins bonne par rapport à la feuille de U. bojeri. L’étude réalisée sur l’élevage des chenilles de B. cajani sur les deux plantes par Razafimanantsoa et al. (2013b) a aussi montré que, pour un bon développement de B. cajani, U. bojeri est meilleur par rapport à A. theiformis. Alors il est normal de s’alimenter plusieurs fois sur A. theiformis et par contre de se délecter sur une grande feuille de U. bojeri, même si les feuilles de U. bojeri sont plus épaisses et plus grandes que celles de A. theiformis (Annexe 2). Les chenilles de B. cajani passent la majorité de leur temps immobiles. Bernays et al. (2004) ont Comportement de Borocera cajani sur les plantes hôtes Uapaca bojeri et Aphloia theiformis obtenu le même résultat avec Hypocrisias minima Neumoegen 1883 et Grammia geneura Strecker 1878, deux Lépidoptères de la famille des Arctiidae. La mobilité nécessaire à l’exploration de son environnement augmente le risque de prédation pour une chenille, tel que démontré par Bernays (1997). En plus de mimétisme, la longue immobilité des chenilles chez B. cajani pourrait constituer une autre mesure d’adaptation contre les prédateurs. La durée d’un repas entre individus sur les deux types de plantes varie d’un individu à l’autre. Ceci pourrait être expliqué par le fait que les quantités des feuilles absorbées changent au cours d’un même stade et notamment diminuent très fortement avant la nymphose chez les lépidoptères (Malaisse et al., 1969, 1974; Malaisse-Mousset et al., 1970; obs. pers.) Les chenilles observées sur U. bojeri ont consommé plus de feuilles et ont passé plus de temps à se déplacer que celles se nourrissant de A. theiformis. Une analyse de la contenance en phagostimulants contenus dans les deux plantes hôtes sera nécessaire pour éclaircir cette situation. Une étude effectuée par Peric-Mataruga et al. (2009) sur les chenilles de Lymantria dispar (Linnaeus 1758) (Lymantriidae) ont montré qu’une administration répétée de ghrelin, un phagostimulant, augmente l’activité, l’alimentation, et le poids des chenilles. La consommation modérée des chenilles sur A. theiformis pourrait être aussi causée par des métabolites secondaires (exemple : les tanins) produits par ces plantes diminuant l’appétit des chenilles. Ces derniers ne peuvent pas être négligés car ils peuvent influencer l’activité des insectes (Bernays & Chapman, 2000). 113 Bernays E.A. & Chapman R.F. (1994). Host Plant Selection by Phytophagous Insects. Chapman & Hall, New York. 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Entomologie Faunistique – Faunistic Entomology 66, p. 39-46. (26 réf. ) Razafimanantosoa T., Ravoahangimalala O.R. & Craig C.L. (2006). Indigenous silk moth farming as a Tableau 1 : Paramètres climatiques des jours d’observation des chenilles de B. cajani à Arivonimamo Périodes des observations (Année 2013) Température (°C) (min – max) Humidité (%) (min – max) Du 15 au 16 juin Du 19 au 20 juin Du 22 au 23 juin 16 - 37 16 - 38 15 - 36 28 - 72 30 - 79 31 - 78 ]12 ‐ 13] ]13 ‐ 14] ]14 ‐ 15] ]15 ‐ 16] ]16 ‐ 17] ]17 ‐ 18] ]18 ‐ 19] ]19 ‐ 20] ]20 ‐ 21] ]4 ‐ 5] ]5 ‐ 6] ]6 ‐ 7] ]7 ‐ 8] ]8 ‐ 9] ]9 ‐ 10] ]10 ‐ 11] ]11 ‐ 12] ]12 ‐ 13] ]13 ‐ 14] ]14 ‐ 15] ]15 ‐ 16] ]16 ‐ 17] ]17 ‐ 18] ]18 ‐ 19] ]19 ‐ 20] ]20 ‐ 21] ]21 ‐ 22] ]21 ‐ 22] ]22 ‐ 23] ]22 ‐ 23] ]23 ‐ 0] ]23 ‐ 0] Comportement de Borocera cajani sur les plantes hôtes Uapaca bojeri et Aphloia theiformis ]11 ‐ 12] ]3 ‐ 4] (a) A. theiformis ]10 ‐ 11] 70 ]9 ‐ 10] 60 ]8 ‐ 9] 50 ]7 ‐ 8] ]2 ‐ 3] Intervalle d'heures de la journée (heure) ]6 ‐ 7] 40 ]4 ‐ 5] ]5 ‐ 6] 30 ]3 ‐ 4] 20 ]1 ‐ 2] (b) U. bojeri ]1 ‐ 2] ]2 ‐ 3] 10 0 60 50 40 30 20 10 0 ]0 ‐ 1] ]0 ‐ 1] Intervalle d'heures de la journée (heure) 115 Figure 3 : Proportion des chenilles de B. cajani actives durant les heures de la journée sur A. theiformis (a) et U. bojeri (b). Les lignes verticales représentent les erreurs standards. Proportion des chenilles actives (%) Proportion des chenilles actives (%) 116 Entomol. Faun. – Faun. Entomol. 2013 66, 109-116 T.M. Razafimanantsoa et al. Annexe 1 : Liste des plantes hôtes de B. cajani identifiées par différents auteurs (Paulian, 1953; Lery, 2001; Rakotoniaina, 2009; Razafimanantsoa et al., 2012; Razafimanantsoa et al., 2013a) Famille ANACARDIACEAE COMBRETACEAE EUPHORBIACEAE FABACEAE FLACOURTIACEAE HYPERICACEAE MYRTACEAE PINACEAE SALICACEAE SAPINDACEAE SARCOLAENACEAE Espèce et parrains Mangifera indica Linnaeus 1753 Terminalia catappa Linnaeus 1767 Terminalia mantaly H. Perrier 1953 Manihot spp. Cajanus indicus Sprengel 1826 Cajanus cajan (Linnaeus) Millspaugh 1900 Acacia dealbata Link 1822 Tamarindus indica Linnaeus 1753 Aphloia theiformis (Vahl) Bennett 1840 Harungana madagascariensis Lamarck ex Poiret 1804 Psidium guajava Linnaeus 1753 Psidium cattleyanum Sabine 1822 Eucalyptus spp. Pinus spp. Salix babylonica Linnaeus 1753 Dodonaea madagascariensis Radlkofer 1884 Schizolaena microphylla H. Perrier 1925 Sarcolaena oblongifolia Gérard 1915 Annexe 2 : Dimensions et poids des feuilles des deux plantes hôtes de B. cajani (n = 37 feuilles de chaque plante) Plantes hôtes Poids moyen d'une feuille (g) Surface moyenne d'une feuille (mm²) Surface moyenne mm² par gramme (± ES) A. theiformis 0,14 ± 0,01 472,08 ± 38,05 3417,19 ± 10,55 U. bojeri 0,75 ± 0,06 1714,17 ± 32,34 2310,09 ± 16,37