A. arbeidet i kompaniskap med Ole Sverre i Kristiania 1907–08, deretter eget arkitektkontor. I 1954 opprettet han Arkitektfirmaet Arnstein Arneberg med arkitektene Olav Platou og Per Solemslie og interiørarkitekt F. Nilsson som kompanjonger. A. vokste opp på Lysaker og kom i nær kontakt med "Lysakerkretsen", ikke minst Gerhard Munthe og Erik Werenskiold. De hadde begge i 1890-årene latt oppføre villaer som med nye nasjonale forbilder representerte opposisjon mot den ellers vanlige dragestil og sveitserstil. Det var nettopp på dette området A. skapte seg et kjent navn like etter hjemkomsten fra Sverige. Det skjedde med 2. premie-utkastet til Kongevillaen på Voksenkollen sammen med O. Sverre, som mange holdt for å være det beste. Det er siden blitt stående som nyskapende innen nasjonal arkitektur i Norge. I stedet for dragestilens forbilder i stavkirker og loftsbygninger, var det her benyttet elementer fra Gudbrandsdalen og den eldre storgårdsbebyggelsen på østlandets flatbygder. Eidsvoll folkehøyskole (1908) ble det første utførte byggverk i denne nye stilretningen. Senere fulgte jernbanestasjonene fra Otta til Dombås (1912). Den nye stilretningen ble meget utbredt i de følgende år, mens A. selv gikk over i andre retninger inspirert av nordisk herregårdsarkitektur fra barokken og renessansen. Dette sees i en lang rekke herskapsvillaer han tegnet under jobbetiden under 1. verdenskrig. Innflytelsen fra studieårenes svenske arkitektur er her enda tydeligere enn i de førstnevnte noe mer nasjonale arbeidene. Det later til at denne innflytelsen fra Sverige hovedsakelig er av generell karakter, mindre preget av noen enkelt svensk arkitekt.
Under nyklassisismen i 1920-årene ble også A.s arbeider enklere i formspråket, men han begav seg aldri helt over i den strenge internasjonale klassisisme som preget store deler av norsk arkitektur på denne tiden. Han fant heller norske forbilder i hus fra storgårds- og embedsmannsmiljø fra omkring 1800 som i hans egen bolig Evenstad (1924). Fra 1930-årene benyttet A. gjerne moderne byggematerialer og teknikker, men han ble aldri funksjonalist i formspråket. Hans modernisme strakk seg sjelden lenger enn til former fra den nye saklighet i slutten av 1920-årene, f.eks. i Skaugum (1930–32) og Smedbråten (1935). Det er tvert imot det tradisjonelle som preger de fleste av A.s arbeider. Dette er særlig tydelig i mange interiører hvor solid håndverk og eldre stilarter ofte benyttes. Etter hvert utviklet han også en egen ornamentikk som i stor grad bygger på rette former delvis med rot i gotikken. Denne ornamentikken er markant utviklet allerede i Volda kirke (1929–32) og er senere nærmest et varemerke i A.s arbeider.
A.s utvikling spores tydelig i de forskjellige utkastene til Oslo Rådhus hvor han fikk oppdraget sammen med Magnus Poulsson etter konkurranse i 1916 og omkonkurranse i 1918. De første utkastene var sterkt preget av det nybarokke Stockholms Stedshus av Ragnar Østberg. Utkastet fra 1931 som i hovedtrekkene ble fulgt ved oppførelsen, viste store forandringer fra det opprinnelige utkast. På en lavere kubisk blokk med fest- og representasjonsrom reiser det seg to kraftige, kubiske tårn som rommer kontorene. Resultatet er en meget markant form i bybildet. De slette flatene i eksteriøret er dekorert med A.s særpregete ornamentikk i tillegg til annen utsmykning i form av skulptur og mosaikk.
A. har utført arbeider med restaurering og forandring av en lang rekke kulturminner. Det største av disse restaureringsarbeidene er Akershus Slott (1929–62) hvor østfløyen, Det kgl. gravkapell og de fleste interiørene er hans verk. Særlig bør hans arbeider med delvis rekonstruksjon og delvis nyskapning i østfløyen fremheves. I en rekke arbeider i eldre kirker i 1950-årene ble nygotiske elementer renset ut med hard hånd og erstattet med A.s personlige farger og ornamentstil. Et unntak er den nygotiske domkirke i Fredrikstad hvor store deler av interiøret ble bevart, men iført A.s farger og stemplet med hans ornamentikk. I Hamar domkirke derimot er det opprinnelige nygotiske interiør fullstendig utslettet.